Revista Iberoamericana Ambiente & Sustentabilidad / ISSN: 2697-3510 / e-ISSN: 2697-3527

gestión sustentable de recursos hídricos

DOI: https://doi.org/10.46380/rias.v3i2.100

Vol. 3 No. 2, julio-diciembre 2020, pp. 49-66

Bioacumulación de mercurio y zinc en especies ictícolas de la subcuenca del río Carrizal, Manabí, Ecuador.

Bioaccumulation of mercury and zinc on fish species of the Carrizal river sub-basin, Manabí, Ecuador.Bioacumulação de mercúrio e zinco em espécies de peixes da sub-bacia do rio Carrizal, Manabí, Equador.

Ana María Aveiga Ortiz / ESPAM Manuel Félix López, Ecuador / aaveiga@espam.edu.ec

Flor María Cárdenas Guillén / ESPAM Manuel Félix López, Ecuador / flor.cardenas@espam.edu.ec

Fabián Peñarrieta Macías / ESPAM Manuel Félix López, Ecuador / fabian.penarrietama@espam.edu.ec

Francisco Alejandro Alcántara Boza / Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú / falcantarab@unmsm.edu.pe

Recibido: 15/10/2020 Aceptado: 25/11/2020 Publicado: 30/12/2020

RESUMEN

La contaminación por metales pesados representa una preocupación mundial. La presente investigación persiguió evaluar la bioacumulación de mercurio y zinc en los tejidos branquial, hepático y muscular en especies ictícolas de la subcuenca del río Carrizal. Se establecieron 14 estaciones de monitoreo. Para la determinación de mercurio y zinc se aplicaron los métodos APHA AWWA WEF 3112-B y APHA AWWA WEF 3111-B-C, respectivamente. En Oreochromis niloticus, la mayor concentración de mercurio (0.300 mg/kg en agosto y 0.276 mg/kg en octubre) y zinc (0.371 mg/kg en agosto y 0.347 mg/kg en octubre) fue mayor en branquias. Para Hoplias microlepis el músculo fue el depósito de mercurio (1.615 mg/kg en agosto y 1.456 mg/kg en octubre) y de zinc (1.243 mg/kg en agosto y 1.069 mg/kg en octubre). El Aequidens rivulatus presentó los valores más altos de mercurio en músculo (2.034 mg/kg en agosto y 1.926 mg/kg en octubre). En cuanto al zinc, en agosto se encontraron 0.373 mg/kg en branquias. Durante el monitoreo realizado en agosto de 2017 existió mayor presencia de mercurio y zinc en las especies analizadas. Se deduce que la biomagnificación de metales pesados en la zona de estudio tiene relación directa con la utilización de insumos agrícolas.

Palabras clave: Aequidens rivulatus, biomagnificación, Hoplias microlepis, ictiofauna, metales pesados, Oreochromis niloticus

ABSTRACT

Heavy metals pollution represents a worldwide concern. This work had the objective to evaluate bioaccumulation of mercury and zinc in gill, hepatic and muscular tissue on fish species in the Carrizal river basin. Fourteen monitoring stations were established. APHA AWWA WEF 3112-B and APHA AWWA WEF 3111-B-C methods were used to determine mercury and zinc. In Oreochromis niloticus, the highest concentration of mercury (0.300 mg/kg in august and 0.276 mg/kg in october) and zinc (0.371 mg/kg in august and 0.347 mg/kg in october) was in branches. For Hoplias microlepis there were more mercury in muscle (1.615 mg/kg in august and 1.456 mg/kg in october) and zinc (1.243 mg/kg in august and 1.069 mg/kg in october). Aequidens rivulatus had the highest levels of mercury in muscle (2.034 mg/kg in august and 1.926 mg/kg in october). With reference to zinc, in August 0.373 mg/kg was found in the gills. In august 2017, there was a greater presence of mercury and zinc in the analyzed species. It can be deduced that the biomagnifications of heavy metals has a direct relationship with the use of agricultural inputs.

Keywords: Aequidens rivulatus, biomagnifications, heavy metals, Hoplias microlepis, ichthyofauna, Oreochromis niloticus

RESUMO

Contaminação por metais pesados representa uma preocupação mundial. Está investigação tuvo como finalidad avaliando a bioacumulação de mercúrio e zinco em tejido branquial, hepático e muscular em espécies ictícolas de la subcuenca del río Carrizal. Se estabeleceu 14 estaciones de monitoreo. Aplique os métodos APHA AWWA WEF 3112-B e APHA AWWA WEF 3111-B-C, para determinar o mercúrio e o zinco. Em Oreochromis niloticus, a concentração de mercúrio (0.300 mg/kg em agosto e 0.276 mg/kg em octubre) e zinco (0.371 mg/kg em agosto e 0.347 mg/kg em octubre) foi mayor en branquias. Para Hoplias microlepis o músculo fue depósito de mercúrio (1.615 mg/kg em agosto e 1.456 mg/kg em octubre) e de zinco (1.243 mg/kg em agosto e 1.069 mg/kg em octubre). Aequidens rivulatus apresenta os valores mais altos de mercúrio em músculo (2.034 mg/kg em agosto e 1.926 mg/kg em outubro). En agosto se encontraron 0.373 mg/kg de zinco en branquias. Em agosto de 2017, existió mayor presencia de mercurio y zinco en las especies analizadas. Biomagnificação de metais pesados tem relação direta con la utilización de insumos agrícolas.

Palavras chave: Aequidens rivulatus, biomagnificação, Hoplias microlepis, ictiofauna, metais pesados, Oreochromis niloticus

INTRODUCCIÓN

La contaminación por metales pesados se ha convertido en una preocupación importante a nivel mundial debido a su toxicidad, persistencia intrínseca, naturaleza no biodegradable y comportamientos acumulativos (Ahmed et al., 2019; Rajeshkumar & Li, 2018). A los sistemas acuáticos naturales, históricamente receptores de todo tipo de contaminantes, llegan especialmente los metales pesados provenientes de actividades antrópicas, lo cual ha provocado efectos devastadores sobre el equilibrio ecológico del ambiente y una diversidad de organismos acuáticos (Akan et al., 2012; Baharom & Ishak, 2015).

Entre las especies animales, la ictiofauna sufre efectos subletales o muerte al ocupar un nivel trófico alto; por ello es considerado un bioindicador para metales pesados como el mercurio (Hg) y el zinc (Zn) (Darko et al., 2016). Al respecto, estas especies tienen la capacidad de acumularlos en sus tejidos mediante la absorción a lo largo de la superficie branquial, la pared del riñón, el hígado y el tracto intestinal (Bawuro et al., 2018).

Según Rajeshkumar & Li (2018), los metales pesados ingresan a la cadena alimentaria acuática mediante el consumo directo de agua y alimentos. Estudios previos como el de Webb et al. (2004) reportan que, en el río Napo (Ecuador), los niveles de Hg en peces piscívoros fueron de hasta 0.36 µg/g, mientras que su concentración en peces herbívoros fue de 0.05 µg/g. En cuanto al zinc, Betancourt (2017) determina que en la costa ecuatoriana existe una media de 2.37 mg/100 g de este metal en Fistularia corneta.

El río Carrizal es el medio receptor de una gran variedad de desechos provenientes de la actividad agrícola; además, es una de las principales fuentes de suministro de alimentos para comunidades rurales de la provincia Manabí. Por tanto, el objetivo de esta investigación fue evaluar la bioacumulación de mercurio y zinc en los tejidos branquial, hepático y muscular en especies ictícolas de la subcuenca del río Carrizal, Manabí, Ecuador.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de muestreo

Tomando en cuenta las características hidrológicas, geológicas, climatológicas, actividades antropogénicas y uso del suelo, así como criterios de identificación, accesibilidad y representatividad del objeto de estudio, se establecieron 14 estaciones de monitoreo a lo largo de la subcuenca del río Carrizal, distribuidas de la siguiente manera: cinco estaciones en el embalse La Esperanza (8 km de extensión) y nueve estaciones distribuidas en 26 km de la subcuenca del río Carrizal, con lo cual se cubrió una extensión aproximada de 34 km (figura 1).

Captura de especímenes

Para la captura de especímenes se tomó como referencia la metodología de la Confederación Hidrográfica del Ebro (2015), y se emplearon los criterios de Sancho-Tello et al. (2010) que aparecen en Red de Control de Sustancias Peligrosas. Agua, sedimentos y Biota. En cuanto a la selección de especímenes, se siguieron los criterios de la Directiva 76/464CEE de España (1976). Se consideraron las especies adultas con tamaño y peso similares, y se eligieron una de fondo de agua, una de medio de agua y otra depredadora (García, 1993).

Se recolectaron individuos en los meses de agosto y octubre del año 2017; de las especies seleccionadas para esta investigación: Oreochromis niloticus (tilapia, omnívoro introducido), Hoplias microlepis (guanchiche, depredador nativo de media agua) y Aequidens rivulatus (omnívoro nativo del fondo del agua).

La captura de las especies ictícolas se realizó con la ayuda de redes de pesca (malla de 4 a 4.5 pulgadas); los peces capturados fueron almacenados en fundas plásticas en un cooler con hielo, luego se identificaron, midieron y pesaron (Correa et al., 2015). Después se trasladaron los especímenes al Laboratorio de Química Ambiental de la Escuela Superior Politécnica Agropecuaria de Manabí Manuel Félix López, donde se conservaron en frío (0°C) hasta su disección con instrumental de plástico; se extrajeron tejidos de hígado, branquias y músculo; se guardaron en recipientes de plástico (lavados previamente con ácido nítrico al 10 %) y se congelaron para su conservación y posterior transporte (Herrero, 2014).

Análisis de las muestras de hígado, branquias y músculo de los peces en estudio

La determinación de los metales pesados Hg y Zn se realizó en la Universidad de las Fuerzas Armadas de Ecuador, y se efectuó de acuerdo con los lineamientos de los métodos APHA AWWA WEF 3112-B y APHA AWWA WEF 3111-B-C, respectivamente.

Los resultados se compararon con los estándares de calidad (contenidos máximos permisibles), del Reglamento No 1881 de 2006 de la Unión Europea en lo referente a los niveles Hg y Zn en todas las especies evaluadas. También se realizaron comparaciones con los límites permisibles de metales en peso húmedo en peces, establecidos por la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, 2017).

Estudio estadístico de los resultados

Se utilizó el software estadístico SPSS versión 25.0 para el análisis estadístico de los resultados. La variabilidad observada en las distintas concentraciones de Hg y Zn se estudió a través del análisis de varianza (ANOVA). Previamente se comprobó la normalidad de los datos mediante Shapiro-Wilks o Kolmogorov-Smirnov, en dependencia del tamaño de la muestra. Las variables que no cumplieron con los supuestos mencionados fueron transformadas utilizando el artificio matemático raíz de X+1. Posteriormente, se evidenciaron diferencias estadísticamente significativas, por lo que se procedió a las comparaciones de rangos múltiples a través de la prueba de Tukey, a un nivel de significancia del 5 %. Se utilizó la prueba paramétrica T y la no paramétrica de Wilcoxon para comparar las muestras relacionadas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

A continuación, se presentan los hallazgos encontrados:

Oreochromis niloticus (tilapia)

Se recolectó una muestra de cinco especímenes. La media aritmética de los niveles de Hg en Oreochromis niloticus en agosto fue de 0.277 mg/kg en músculo, 0.274 mg/kg en hígado y de 0.300 mg/kg en branquias; mientras que en octubre la concentración de Hg en músculo fue de 0.257 mg/kg, en hígado 0.240 mg/kg y en branquias alcanzó 0.276 mg/kg (figura 2). Estos valores se encuentran por debajo del límite establecido en el Codex Alimentarius (FAO, 2017) de 0.5 mg/kg.

Estos resultados se relacionan con los hallazgos de Vergara y Rodríguez (2015), quienes detectaron concentraciones promedio de Hg en Oreochromis niloticus con valores de 0.1 mg/kg (músculo), 0.3 mg/kg (hígado) y 0.2 mg/kg (branquias); que fueron atribuidos a los hábitos alimenticios de esta especie y a una presencia latente de Hg en el ecosistema la cuenca alta del río Chicamocha (Colombia). Por su parte, Pis (1999) encontró que el contenido de Hg en músculo de Oreochromis aureus, de tamaño pequeño (50-150 g) y de tamaño mediano (151-250 g), no presentaron concentraciones de Hg por encima de los límites admisibles (0.3 mg/kg) en la norma cubana NC 38-02-06 (Oficina Nacional de Normalización, 1984); no obstante, el 29 % de los individuos de tamaño grande superó dicho límite. Los resultados de la presente investigación indican mayores niveles de Hg en agosto, y un aumento directamente proporcional de la concentración de Hg con el peso y el tamaño de cada individuo.

En cuanto a los niveles de Zn, en Oreochromis niloticus (figura 3) se encontró que durante el mes de agosto la concentración fue de 0.224 mg/kg en el músculo, 0.195 mg/kg en el hígado y 0.371 mg/kg en las branquias; mientras que en octubre se hallaron 0.199 mg/kg en el músculo, 0.161 mg/kg en el hígado y 0.347 en las branquias; cantidades que tampoco sobrepasan los límites legales (50 mg/kg) establecidos en el Reglamento No 1881 de 2006.

Por otra parte, Olivares et al. (2014) encontraron niveles de Zn en branquias desde 0.98 mg/kg (en M. cephalus) hasta 35 mg/kg (en O. brevinalis), en las desembocaduras de tres cuerpos de agua de Chile, asociándose los valores más elevados a la deposición de material particulado proveniente de una planta refinadora de petróleo cercana a la zona de estudio. En la presente investigación, los valores más altos de Zn se encontraron en las branquias, lo que se atribuye a la facilidad del metal para atravesar las membranas celulares en este tejido (Olivares et al., 2014).

En la tabla 1, el ANOVA refleja los efectos estadísticamente significativos en el metal Hg para el factor épocas; en el factor tejidos se encontró significancia para el Zn; mientras que la interacción épocas x tejidos no presentó diferencia.

De igual manera, se aplicó un análisis de comparación de medias entre los niveles de Hg y Zn en cada época (agosto y octubre) con cada tejido (músculo, hígado y branquias), encontrándose los promedios más altos de Hg en agosto (tabla 2); ello podría atribuirse a que en dicho mes hubo una abundante precipitación en la zona de estudio, la cual generó un mayor caudal de los ríos que aportan al embalse La Esperanza (microcuencas Carrizal, Bejuco, Membrillo y Cañas) y que aumentó el arrastre de suelo y sustrato al cuerpo hídrico; por el contrario, en octubre las lluvias cesaron con una escorrentía de caudal mínimo, que redujo el transporte de nutrientes hacia el cuerpo acuático.

Cousillas (2007) refiere también que la bioacumulación de metales pesados como el Hg, en especies ictícolas, obedece a factores como el agua de escorrentía (influenciada por la precipitación) y la composición de la dieta. Además, el género Oreochromis es omnívoro y su dieta incluye desde vegetación macroscópica hasta algas unicelulares y bacterias, con tendencia al consumo de zooplancton; filtran el agua mediante branquiespinas para obtener su alimento. Los juveniles son omnívoros (se alimentan de zooplancton y zoobentos, desechos, materia en suspensión coloidal y fitoplancton), y después se vuelven casi completamente herbívoros (que consumen fitoplancton y utilizan el mecanismo mucoso y sus dientes faríngeos); realizan la ingestión en el día, pero la digestión ocurre en la noche (López y Cruz, 2011).

Por otra parte, ya se ha reportado la influencia estacional en la concentración de Hg en peces de ríos bolivianos (Zapata, 1994), y la diversificación estacional de Hg en especímenes del Alto Pantanal en Brasil (Hylander et al., 2000); lo cual coincide con los hallazgos de esta investigación.

Respecto a la comparación de medias de los niveles de Zn en los tejidos analizados, se encontró que las branquias presentan los valores más altos (tabla 3). Esto ratifica los reportes anteriores sobre la bioacumulación de Zn en branquias, Shen et al. (1998) encontraron cantidades más altas del metal en branquias de Tilapia mossambica; y Herrero (2014) halló que metales como Al, Mn, Zn, Ni, Cr y As son más bioacumulables en branquias de Salmo trutta.

De acuerdo con Vrhovnik et al. (2013), la bioacumulación de elementos traza, como el Zn, depende de factores como la especiación química, el pH, la temperatura, la turbidez y elementos biológicos. Además, el recurso hídrico de la zona en estudio presenta un incremento de sales y, por ende, mayor contribución de iones de calcio y magnesio que compiten con metales pesados al unirse en los mismos sitios de las branquias de los peces; lo cual provoca una disminución de la asimilación de Hg en estos organismos (Spry & Wiener, 1991).

Hoplias microlepis (guanchinche)

La especie conocida como guanchiche es autóctona de la zona de estudio. Se recolectaron nueve individuos en este caso. Los niveles de Hg en los diferentes tejidos se muestran en la figura 4, en la cual se refleja una concentración promedio en agosto de 1.615 mg/kg en el músculo, 0.584 mg/kg en el hígado y 1.082 mg/kg en las branquias; mientras que en octubre se encontraron 1.456 mg/kg en el músculo, 0.353 mg/kg en el hígado y 0.848 mg/kg en las branquias; cantidades que exceden los límites establecidos en el Codex Alimentarius (FAO, 2017) de 0.5 mg/kg y 1 mg/kg del Reglamento No 1881 de 2006.

Los especímenes estudiados presentaron un peso y tamaño promedio de 288.54 g; 27.6 cm en agosto y 281.98 g; y 25.4 cm en octubre, respectivamente. De manera similar a lo encontrado en Oreochromis niloticus, existen niveles más altos de Hg en agosto, y se evidencia una relación directamente proporcional entre el tamaño y el peso con el contenido de Hg.

La principal fuente de bioacumulación de elementos traza como el Zn, en peces, es el consumo directo de presas contaminadas o biomagnificación (Hall et al., 1997). Sin embargo, es probable que los niveles de metales pesados difieran en los tejidos por causa de los diferentes mecanismos de absorción, desintoxicación y almacenamiento de tales elementos (Metian et al., 2013). En lo referente a los niveles de Zn en Hoplias microlepis, en agosto fueron de 0.865 mg/kg para el músculo, 1.243 mg/kg en el hígado y 0.674 mg/kg en las branquias; pero en octubre se detectaron concentraciones de 1.069 mg/kg en el músculo, 1.015 mg/kg en el hígado y 0.142 mg/kg en las branquias (figura 5). Dichos valores se encuentran bajo el límite (50 mg/kg) establecido en el Reglamento No 1881 de 2006.

En el ANOVA aplicado se encontraron diferencias significativas en los valores de Hg y Zn en el factor tejidos. No obstante, en el factor épocas y en la interacción épocas x tejidos no se detectaron diferencias (tabla 4); aunque Souza et al. (2018) sí encontraron diferencias en las concentraciones de metales y metaloides en peces recolectados en diferentes períodos.

Ha sido bien documentado que la dieta y los hábitos alimenticos inciden en la concentración de Hg en peces (Ferriss & Essington, 2014). Según Cousillas (2007), alrededor del 90 % del Hg bioacumulado en peces ingresa mediante la alimentación. Además, los hallazgos de Li et al. (2015) sugieren que la bioacumulación de Hg, entre otros metales, es más alta en especies carnívoras (Pelteobagrus fulvidraco) en comparación con omnívoros como Carassius auratus; de manera similar, Mancera y Álvarez (2006) reportaron altos niveles de Hg en Hoplias malabaricus. Al ser la Hoplias microlepis una especie carnívora ubicada en la cúspide de la cadena alimenticia (Banquett et al., 2005), se considera que los resultados de la presente investigación también indican la biomagnificación de Hg en la zona de estudio.

Además, se ha encontrado que el Hg se bioacumula preferentemente en músculo (Waheed et al., 2014; Souza et al., 2018). En el presente estudio se encontró que el Hg se depositó mayormente en músculo con diferencias estadísticamente significativas (tabla 5).

Sin embargo, en el análisis estadístico realizado para el Zn se encontró similitud entre el hígado y el músculo (con los valores más altos); mientras que en las branquias se encontraron los menores niveles (tabla 6).

Es de suponer que el uso excesivo de agroquímicos y fertilizantes, en actividades agrícolas, contribuye al incremento de Zn en los cauces de la zona de estudio (da Silva et al., 2017).

Aequidens rivulatus (vieja azul)

Se recolectaron nueve individuos de Aequidens rivulatus; en agosto se observó una concentración promedio de Hg de 2.034 mg/kg en el músculo, 0.463mg/kg en el hígado y 0.399 mg/kg en las branquias; mientras que en octubre los niveles fueron de 1.926 mg/kg en el músculo, 0.454 mg/kg en el hígado y 0.374 mg/kg en las branquias (figura 6). Dichos valores exceden los límites del Codex Alimentarius (FAO, 2017) de 0.5 mg/kg. Resultados similares obtuvieron Malik & Maurya (2014), quienes reportaron niveles elevados de metales pesados en peces de fondo (Heteropneustes fossilis); al igual que Li et al. (2015), con otras especies. Los Aequidens rivulatus también presentaron mayores niveles de Hg en agosto y, al igual que las otras dos especies en estudio, a mayor peso y tamaño existe mayor concentración del metal.

En cuanto a la concentración de Zn, en agosto se encontraron 0.272 mg/kg en el músculo, 0.196 mg/kg en el hígado y 0.415 mg/kg en las branquias; por su parte, en octubre los niveles fueron de 0.331 mg/kg en el músculo, 0.174 mg/kg para el hígado y 0.373 mg/kg en las branquias (figura 7). Todos los valores están dentro del límite (50 mg/kg) del Reglamento No 1881 de 2006.

En este caso, el ANOVA reveló diferencias significativas para el factor tejidos y para el factor épocas (agosto y octubre); pero en la interacción épocas x tejidos no se detectaron diferencias (tabla 7).

Al realizar el análisis comparativo del contenido de Hg en el músculo, el hígado y las branquias, se encontró que el Hg se depositó mayormente en el músculo, con valores estadísticamente superiores a los del hígado y las branquias, que resultaron similares entre sí (tabla 8).

Sin embargo, el análisis comparativo del nivel de Zn en Aequidens rivulatus reveló similitud estadística en los valores encontrados en el hígado y el músculo (tenores más altos); y de manera conjunta, se halló similitud entre los niveles del músculo y las branquias (tabla 9).

La concentración de Zn en el hígado se acumula en proporción al tamaño del individuo (Houri et al., 2018). Además, los niveles de metales en agua superficial favorecen la bioacumulación de dichos elementos en branquias, donde el Zn se deposita cuando la vía de absorción es acuática (Herrero, 2014).

Los resultados de la presente investigación evidencian la presencia de metales pesados en las especies ictícolas estudiadas, lo cual expone el grave problema de la contaminación ambiental por metales pesados, que podría empeorar en el futuro. Las principales limitaciones responden al carácter de la investigación, pues resulta prácticamente imposible que exista heterogeneidad entre las muestras capturadas (especies vivas).

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES

Se determinó que existió mayor presencia de Hg y Zn en las especies monitoreadas en el mes de agosto de 2017. En Oreochromis niloticus se encontró que el Hg y el Zn se bioacumula mayormente en branquias, mientras que en Hoplias microlepis el mayor depósito de Hg es el músculo; en tanto el Zn presenta mayor bioacumulación en hígado y músculo. En este sentido, Aequidens rivulatus presentó el nivel más alto de Hg. Se deduce que la biomagnificación de Hg y Zn en la zona de estudio tiene una relación directa con las actividades de producción realizadas en esta área, la cual es predominantemente agrícola.

Los resultados además de revelar el posible riesgo a la salud que conlleva el consumo de peces con contenido de metales pesados, ponen en evidencia el deterioro ambiental existente en dicha zona: por lo que se recomienda realizar monitoreos periódicos del contenido de metales pesados en la misma, con la finalidad de evaluar sus tendencias temporales y espaciales y el grado de contaminación del río Carrizal.

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AGRADECIMIENTOS

Por la cordial colaboración en la consecución de este manuscrito, los autores agradecen muy atentamente a María Isabel Delgado Moreira y al Ing. Carlos Luis Banchón Bajaña.